Năm thứ 11 (415) Linh Thạch được trưng làm Thái úy Tư nghị tham quân, gia Quan quân tướng quân. Năm thứ 12 (416), Lưu Dị đánh Hậu Tần, Linh Thạch được thăng làm Tả tướng quân, bản hiệu như cũ, cấp cho binh lực, coi giữ điện tỉnh; Lưu Mục Chi rất tín nhiệm ông, các việc trong ngoài đều cho Linh Thạch tham dự mưu tính.[1][2]

Lưu Dụ về Bành Thành, lấy Linh Thạch làm Tướng quốc hữu tư mã. Năm thứ 14 (418), người Hạ nhăm nhe đánh Quan Trung, Lưu Dụ gọi con trai là An tây tướng quân, Quế Dương công Lưu Nghĩa Chân quay về, lấy Linh Thạch làm Trì tiết, Đốc Quan Trung chư quân sự, Hữu tướng quân, Ung Châu thứ sử. Lưu Dụ sắc cho Linh Thạch, nếu Quan Hữu không thể giữ được, có thể theo Nghĩa Chân cùng về.[1][2] Khi Linh Thạch đến Trường An thì Nghĩa Chân đã đi rồi, ông bèn thiêu rụi cung điện ở Trường An, đem cả thành chạy về Đồng Quan.[4] Tiếp đó Linh Thạch đem tàn quân từ Đồng Quan chạy đến Tào Công lũy. Quân Hạ vây lũy, cắt đứt nguồn nước, quân Tấn bị khát nên không thể chống nổi. Thành vỡ, Linh Thạch cùng em trai Chu Siêu Thạch (vượt Hoàng Hà đến đón anh) đều bị bắt về Trường An, rồi cùng bị giết. Linh Thạch hưởng thọ 40 tuổi.[1][2]